The Whitney Museum of American Art, yaşayan ve geleneksel güzel sanatlar akademilerinin dışladığı Amerikalı sanatçıları sergilemeye yönelik bir gereksinimden doğdu. Bu gereksinimi fark eden heykeltıraş Gertrude Vanderbilt Whitney’in yarattığı koleksiyon ve Greenwich Village’da 1914 yılında kurduğu Whitney Studio, bugünkü müzenin temelini oluşturdu. 1929’da Metropolitan’a bağışlamak istediği koleksiyon reddedilince Whitney kendi müzesini kurmak zorunda kaldı.
Zaman içinde mekanına sığamayıp birkaç kez yer değiştiren ve New York’un farklı yerlerinde kurumsal fonlarla finanse edilen şubeler oluşturan müze, ünlü müze tasarımcısı Renzo Piano tarafından tasarlanan yeni binasına 2015’in Mayıs ayında geçti.
Müzenin koleksiyonunda 3000’den fazla Amerikalı sanatçının 20. ve 21. yüzyılda ürettiği yaklaşık 21,000 yapıt bulunuyor. Geçici sergi programında film, video, mimari, fotoğraf ve yeni medyayı da kapsayan sanatçı monografilerine ve grup sergilerine yer veriliyor. Ayrıca 1932’den bu yana yapılan Whitney Bienali, Amerikan sanatındaki güncel gelişmeleri inceleyen ve Amerika’da düzenli olarak yapılan tek sergi olma özelliği taşıyor. Bienale son iki yıl içinde üretilmiş eserler davet ediliyor.